Первым футбольным матчем, состоявшимся на арене, стала игра между "Зенитом" и "Уралом". 22 апреля 2017 года сине-бело-голубые одержали победу над командой из Екатеринбурга со счетом 2:0. Автором первого гола в истории арены стал сербский защитник Бранислав Иванович.

Арена возведена на месте исторического стадиона им. С.М. Кирова. Для строительства в 2006-м году был выбран проект японского архитектора Кисё Курокавы, который предусматривал сохранение габаритов холма и павильонов старой арены. Сохранилось и расположение футбольного поля, а также исторические кассовые павильоны и монумент С. М. Кирову.

На период проведения матчей Кубка Конфедераций-2017 и чемпионата мира по футболу 2018 года стадион носил название "Санкт-Петербург".

Главными конструктивными решениями стало перекрытие чаши трибун раздвижной крышей диаметром 286 метров, опирающейся на 8 мачт, и выдвижное поле, позволяющее проводить нефутбольные мероприятия на бетонном основании.

Летом 2017-го стадион "Санкт-Петербург" принимал четыре матча Кубка конфедераций и стал самой заполняемой ареной всего турнира, а в 2018-м принял семь матчей чемпионата мира.

В общей сложности в рамках четырех игр группового этапа, встрече в рамках 1/8 финала, полуфинале и матче за третье место на арене побывали 448 686 болельщиков, а средняя посещаемость составила 64 098 зрителей.

9 декабря 2018 года получил новое название — "Газпром Арена".